רות נולדה ב-17 ביולי 1922 בבית החולים בצפת להוריה, חיה ויהודה, אנשי העלייה השלישית שעלו ארצה מרוסיה בשלהי 1920, נישאו ב-1921 והתגוררו בטבריה. חיה לבית משפחת רוזנברג שהייתה רופאת שיניים עבדה בטבריה כרופאת שיניים, ויהודה שהיה מהנדס, הועסק בפרויקטים הנדסיים מטעם ממשלת המנדט.
ב-14 בפברואר 1926 נולדה לרות אחות קטנה, ציפורה, המכונה ציפיתה בפי בני המשפחה. לימים תיקרא ציפורה שר ותהיה מורה ומחנכת.
ב-1929 עברה המשפחה לירושלים בעקבות עבודתו של אב המשפחה יהודה שפירא. תחילה התגוררה המשפחה בתלפיות, ורות למדה בבית הספר היסודי "למל". כעבור כ-3 שנים עברה המשפחה להתגורר ברח' אבן שפרוט 14 בשכונת מגורים קואופרטיבית (שיתופית) המכונה "מעונות עובדים א'" שאב המשפחה, יהודה שפירא, שהיה מהנדס ויזם נדל"ן נמנה עם עוד כמה שותפים על מייסדיה. רות למדה בגימנסיה העברית ברחביה.
ב-1938 בהיותה בת 16 צורפה רות לקבוצת תלמידי תיכון מכיתתה שגויסה על-ידי עורכי "השעה העברית" בתחנת הרדיו המנדטורית "קול ירושלים" כדי לקרוא תסכיתי רדיו בתוכניות לנוער במסגרת שידורי השעה העברית. כך החלה הקריירה של רות ברדיו. בקבוצת הקריינים הצעירים היו שמואל כצנלסון (לימים שמואל תמיר שר וח"כ), לאה פורת וגרא בן ענת.
ב-1940 סיימה רות את לימודיה בגימנסיה במחזור כ'. באותה שנה הכירה את שמעיה סמילנסקי, בנו של הסופר ממייסדי תל אביב דוד סמילנסקי. שמעיה היה סטודנט תל אביבי שלמד באוניברסיטה העברית באותה עת, והתגורר בחדר שכור ברח' אברבנאל הסמוך לרח' אבן שפרוט.
רות החלה את לימודיה באוניברסיטה העברית במקרא ובפילוסופיה, ושמעיה התגייס לצבא הבריטי. לאחר חברות של ארבע שנים, ותוך כדי שירותו של שמעיה בצבא הבריטי נישאה רות לשמעיה ב-1 באוגוסט 1944 בירושלים במועדון הקצינים "מנורה".
ב-1944 הפכה רות לעובדת מן המניין ב"קול ירושלים", וקיבלה את הגשת התוכנית "שירים כבקשתך". היא המשיכה לשדר את תוכניות פינת הנוער, וקראה חדשות. הגשת תוכניות הנוער והתוכנית "שירים כבקשתך" הפכו את רות לקריינית מאוד פופולרית ואהודה. באותה תקופה הדריכה גם קריינים צעירים שהצטרפו ל"
קול ישראל".
עם קום המדינה הפכה כידוע תחנת "קול ירושלים" ל"קול ישראל". בראשית מלחמת השחרור שידרה התחנה מ"בית החלוצות" שברחביה, כי אזור רח' מליסנדה (לימים הלני המלכה) שבו שכנו אולפני השידור היה ממש בעין הסערה של הקרבות. עם ההפוגה ירד צוות של שדרנים תל אביבה ורות ביניהם, והתחנה החלה לשדר באופן זמני מתל אביב.
לאחר מלחמת השחרור החל שמעיה לעבוד במשרד החוץ, שאף הוא שכן בתל אביב באותה עת, ורות ושמעיה התיישבו בתל אביב ברח' קרן קיימת 12 (לימים רח' בן-גוריון).
ב-14 באפריל 1952 נולד בבית החולים "הקריה" בתל אביב אמנון ז"ל שכונה בפי המשפחה "נוני". רות המשיכה בעבודה ב"קול ישראל" שבקריה בתל אביב. ב-1953 משרד החוץ עבר לירושלים, שמעיה עבר להתגורר במשך השבוע במעונות עובדים, והגיע הביתה לתל אביב בשבתות. ב-8 במרס 1956 נולדה ניבי.
כעבור שלושה חודשים יצאה המשפחה להאג שבהולנד לתפקידו הדיפלומטי הראשון של שמעיה בשירות החוץ. שם המשפחה "עוברת" או יותר נכון קוצר מסמילנסקי לסמילן, כדרישת שר החוץ,
משה שרת, בימים ההם, ורות החלה לשמש כתבת של העיתונים "דבר", "דבר לילדים" ו"למרחב" וכן שימש כתבת "קול ישראל" בהולנד. היא התגייסה למשימות שהטילו עליה מטעם קול ישראל, כגון גיוס משתתפים מאיגודי שידור באירופה לחידון התנ"ך הבינלאומי שהתקיים ב-1958 לכבוד חג העשור למדינה. כשעברה המשפחה לשירות במילנו, המשיכה רות בכל העיסוקים הללו, ואף הוסיפה שיתוף פעולה עם רדיו איטליה, ייצגה את ישראל בתחרות התסכיתים הבינלאומית "פרס איטליה" וטיפחה קשרים עם איגודי שידור באירופה.
ב-1961 שבה רות עם משפחתה לארץ. המשפחה התגוררה ברח' רד"ק 30. רות מונתה למנהלת המחלקה לקשרי חוץ ולמנהלת שרות ההקלטות של קול ישראל. במהלך ארבע השנים שלאחר שובה מאיטליה עמדה בראש המחלקה לקשרי חוץ של קול ישראל, ארגנה את חידון התנ"ך הבינלאומי שהתקיים בדצמבר 1964, ייצגה שוב את קול ישראל בתחרות התסכיתים "פרס איטליה", ואף הגישה וערכה כפעם בפעם תוכניות בנושאי מוזיקה קלאסית ואופרה.
ב-1965אובחנה כחולה בסרטן, ואור ליום -15 בנובמבר 1965 נפטרה, והיא בת 43 בלבד. הלוויתה יצאה מבית החולים "אביחיל" במגרש הרוסים בירושלים. בשם עובדי קול ישראל ספד לה הפסנתרן והמלחין אריה זקס.
וכך דיווח
עיתון מעריב יום לאחר הלוויתה: "קהל רב ובתוכו ראש העיר מר מרדכי מר מרדכי איש שלום ואנשי מוסדות השתתף בהלוויתה של רות שפירא סמילן, מוותיקי שירות הרדיו, שנפטרה בירושלים אחרי מחלה קשה בגיל 43. הקהל המגוון, שבלטו בו מלבד עובדי קול ישראל אנשי במה, ושבו נראו פרופ'
יגאל ידין, פרופ' גרשום שולם, סופרים אמנים ועיתונאים שיקף את הפופולריות הרבה שלה זכתה המנוחה בחייה, ואת החוג הרחב של מכריה ואוהביה, שכולם ניצבו עתה לפני ארונה כלא מאמינים כי אכן איננה עוד! לא מעטים מבין אנשי הבימה אשר באו להיפרד ממנה גם מתל אביב ומחיפה התחילו את דרכם האמנותית בתסכיתי רדיו בעריכתה".
